Adam (Tom Hiddleston) und Eve (Tilda Swinton) sind ein ungewöhnliches Vampir-Paar: sie eine elegante und literaturbegeisterte Intellektuelle, er ein lässiger Underground-Musiker. Um nicht aufzufallen, saugen sie schon lange keine Menschen mehr aus, sondern besorgen sich diskret Blutkonserven über Mittelsmänner oder aus dem Krankenhaus.

Seit Jahrhunderten ein Paar, führen die Liebenden inzwischen eine Fernbeziehung. Während Adam in der heruntergekommenen Industriestadt Detroit eine alte Villa bewohnt, lebt Eve in der geschichtsträchtigen Hafenstadt Tanger. Zeitgemäß halten sie den Kontakt zueinander mittels Internet.

Im Gegensatz zu ihr findet sich Adam in der modernen Welt aber nur schwer zurecht. Als Eve seine Schwermut erkennt, reist sie nach Detroit und verbringt dort romantische Nächte mit ihm. Wieder vereint, tauschen sich die beiden mit feiner Ironie und klugem Hintersinn über Leben, Kunst und Vergänglichkeit aus.

Mit der harmonischen Zweisamkeit ist es vorbei, als überraschend Eves jüngere Schwester Ava (Mia Wasikowska) auftaucht, die sie seit 85 Jahren nicht mehr gesehen haben. Sie ist genau das Gegenteil: verführerisch, leichtsinnig und von ständiger Blutgier getrieben.

Obwohl Adam und Eve versuchen, sie im Zaum zu halten, geschieht das Unvermeidliche: Ava saugt einen seiner menschlichen Freunde aus, mit dem sie zuvor gesehen wurden; die Tarnung aller droht aufzufliegen.